Kerjaya awal

Sebelum menandatangani kelab Zenit, Shirokov telah bermain untuk FC Khimki, Rubin Kazan, Saturn Moscow Oblast, FC Vidnoye, FC Istra, Torpedo-ZIL Moscow dan juga CSKA Moscow.

Zenit

Shirokov mula bermain untuk Zenit di posisi bek tengah dan kemudian jurulatih Dick Advocaat memaksa beliau untuk memenuhi jurang-jurang kosong pertahanan selepas pemergian Martin Škrtel ke Liverpool dan pemain tercedera, Nicolas Lombaerts. Pada tahun 2009, beliau berpindah ke posisi pemain tengah.

Pada 30 Jun 2014, Shirokov mengumumkan selepas bermain 200 perlawanan dan selama enam tahun untuk Zenit, beliau tidak akan menandatangani kontrak baru dan akan meneruskan kerjayanya di kelab yang lain.

Spartak Moscow

Pada 18 Julai 2014, beliau diumumkan telah menandatangani kontrak baru dengan Spartak Moscow sebagai ejen percuma. Selepas mengalami jangka masa yang lama untuk pulih daripada kecederaan, beliau akhirnya membuat debut untuk Spartak pada 26 Oktober 2014 menentang FC Lokomotiv Moscow dan menjaringkan gol pada lewat perlawanan untuk menyamakan kedudukan, seri 1-1. Pada 13 Januari 2015, beliau dipinjam ke kelab FC Krasnodar.